奴良組與四國的大戰結束之後聲勢大振，甚至有小妖怪開始冒充奴良組的特攻隊長騙吃騙喝。花開院由羅近來常常沒到學校，清繼發動偵探團的人四處尋找，陸雄順利的找到由羅，卻也遭到由羅兄長的攻擊。

由羅的兄長前來通知由羅返回京都的花開院本家，好集結力量對付京都的大妖怪羽衣狐。夜陸雄卻對這個第一次聽到的名字有某種感覺，滑瓢也因為這個情報而若有所思，一切都是從400年前的京都開始。

時間回到了400年前，許多妖怪為了搶地盤奪天下而來到京都。滑瓢當時率領堪稱無敵軍團的奴良組，也來到了京都，想一賭京都第一絕世美女瓔姬的風采。

奴良組第一代大頭領滑瓢心愛的女人，被當今的魑魅魍魎之主羽衣狐給抓走了，於是滑瓢不顧牛鬼的勸阻，一個人挑戰大妖怪羽衣狐，結果奴良組的人馬自願跟了上去，與羽衣狐的手下來一場百鬼大戰。

奴良一直對羽衣狐這個名字耿耿於懷，決定到京都去弄個清楚，滑瓢為了勸阻奴良，以壓倒性的力量打敗奴良，卻又擔心終究是勸阻不了，於是為了磨練奴良，便將孫子託付給東北的妖怪國度，遠野的奧州遠野一家代為磨練。

羽衣狐的手下來到武鬥派的總部遠野借兵，意外碰上了滑瓢的孫子奴良，為了報仇而展開了攻擊，手無寸鐵的奴良陷入危急，只有讓自己的畏具現化，才能躲過這次的危機。

轉生的羽衣狐帶著手下，連番將保護京都的結界點破壞掉，花開院家不得不進行最後的反撲。另一方面，奴良陸雄要釐清羽衣狐與父親之死有何關連，決定帶著遠野妖怪前往京都。

陸雄帶著遠野妖怪回到了奴良組，在得到了大頭領滑瓢的認可後，一群人浩浩蕩蕩的前往京都，然而在京都的陰陽師大本營花開院家，卻已經瀕臨崩潰。

花開院眾陰陽師不敵羽衣狐大軍壓境，由羅只好召喚未能完全掌握的式神破軍，在秀元的指點之下，讓大夥兒全身而退。奴良組的寶船已經接近京都，卻和遠野妖怪發生了爭執。

奴良組的寶船和京都守門人在天空對峙，對方要求奴良組的大將出面，於是陸雄不顧大家的阻擋，親自和對方的老大分個高下。

奴良組的寶船迫降在京都的河面上，總算是所有人都平安無事，不過不知道為什麼，陸雄卻沒有變回白天的樣子，而原本應該是白天的京都卻有如黑夜…

將事件發展到目前為止的來龍去脈做一次總整理。

陸雄等人依照指示來到第一道螺旋封印的所在地─鳥居之森，無意中碰觸到重輕石的天邪鬼，卻意外遭遇了連接地脈的妖怪陷入苦戰，幸好他及時發動天邪鬼的畏，才抵擋住了敵人的攻勢。

以羽衣狐為首的京都妖怪攻入了貳條城，並決定在城內產下京都妖怪的宿願。另一方面，土蜘蛛突然出現在百鬼夜行的面前，陸雄的招式對土蜘蛛卻完全無效，眾人毫無抵抗能力，因為擁有強大實力的土蜘蛛，是絕對不能碰上的妖怪…

土蜘蛛破壞了百鬼夜行的陣容，讓陸雄等人心灰意冷，於是牛鬼決心訓練陸雄，要讓他成為能掌握最強百鬼夜行的主子，而陸雄要面對的第一個難關，就是必須超越自己…

首無因為土蜘蛛的力量而大受打擊，開始自暴自棄走回了修羅之道。另一方面，精螻蛄來到花開院家的大本營，打倒了留守的陰陽師，面臨眼前滅門的危機，就只剩下青田坊能拯救眾人了。

秀元利用羽衣狐采取守勢準備生產的機會，重新封印了三個地點，並且暫時打消羽衣狐一派的攻勢，現在只等陸雄掌握到業的真意了…

秀元的魂魄終於消失，由羅也累倒了，目前花開院家處於群龍無首的狀況，而陸雄帶著他新學會的鬼纏，要挑戰土蜘蛛，救出冰麗…

奴良組大頭領滑瓢為了想確定殺害陸雄父親的是不是羽衣狐，單槍匹馬深入敵陣，卻一不小心被羽衣狐的手下團團包圍…