在斷怪衆總寺院的戰鬥結束後，真介與千夜來到某個村落休養。雖然千夜失去了所有記憶，但真介認為「這是上天讓人重新開始的安排」，並像對待普通孩子一樣對待千夜。在與村裡的女孩月湖相處後，千夜越來越有小孩子的樣子。然而有一天，一群闇在夜幕下潛入村莊綁架了孩子們，並置他們於生死存亡的絕境之中。這時，與千夜融合的一千隻闇的力量終於甦醒了。

由於被捲入千夜和狂神的戰鬥，月湖的父親不幸身亡，村莊也遭受了毀滅性的損害。真介和千夜打算在不告訴任何人的情況下離開村子，但月湖卻說她也要和他們一同旅行。無奈之下，他們只能帶上月湖一起離開。一行人在旅途中遇到了神祕的闇・吶嗚，並一起朝帝都出發。在戰鬥中奪走他人生命的事實令千夜相當痛苦，他將內心的千隻闇的聲音拒之門外，並下定決心「不再戰鬥」。但是，黑龍姆特卻突然從天而降襲擊一行人，代替千夜迎戰的...

姆特發掘月湖的才能，並試圖將她帶走。此時小玉突然現身，在千鈞一髮之際拯救了他們。一行人利用小玉的幻術成功欺騙姆特，並繼續展開旅程。然而在京都的街上，一行人卻遇到了以千夜為目標的狂神。由於無處可逃，千夜不得已只好應戰並擊敗對方。一切戰鬥都是因自己的力量而起……但是為了擊退敵人、為了保護夥伴，自己依舊需要力量。在千夜陷入矛盾之中時，出現在他面前的是……

在一行人面前出現的是「輝先生」，也就是室町幕府第十三代將軍「足利義輝」。義輝將首都的大土地神「華寅」介紹給千夜等人。華寅相當感激千夜制止了化身為狂神的自己的分靈，並告訴他不要為此而自責。即便如此，千夜仍對自己交戰一事感到相當後悔，但接觸到義輝不受常識所限的思考方式後，千夜開始重新思考自己所擁有的力量。然而，就在千夜的心境開始有所改變的時候，姆特襲擊了首都並抓走了月胡。

將身軀利用到極致——被義輝的話所感動，千夜市著與千隻闇進行對話。千夜試圖讓闇們承認自己是它們的主人，但它們卻對他發起攻勢，並說：「那你就靠蠻力，試著讓我們服從你吧」與此同時，將劍道使用到極致的義輝，甚至能斬斷時間，並坦白自己的死已經迫在眉睫。千夜與義輝，兩人各自命運的決戰即將拉開序幕。

千夜和姆特展開了激烈的戰鬥。千夜以「盡情玩樂」的心態參戰，並不再有悲壯感。不久後，為了爭奪最強地位而戰的兩人，甚至開始產生了共鳴。此時，義輝以一己之力擊潰松永久秀的軍隊。「該不會真能贏吧……」當真介開始相信義輝會獲得勝利時，自稱為「無之民」的神秘五人組出現了。

與姆特的戰鬥結束後，千夜平安地與月湖及真介他們會合。千夜等人專注於休養身體，但因華寅的術式，他們發現真介與斬藏無法離開目前所在的地方。與此同時，無之民也出其不意地發起了襲擊。千夜決定不以武力，而是透過對話來與無之民對峙，而他也因此在幽界中知悉了他們真正的目的。為了拯救被封印的父親，為了保護想要守護的事物，千夜和月湖決定請華寅協助他們展開修行……

千夜與月湖終於與小玉會合，然而出現在他們面前卻是已化身為千尾妖狐的迅火。迅火將海神的力量據為己有，並在周圍設下強大的結界。為了尋找突破結界的方法，一行人前往占卜師八掛貓的住所，卻在此時遭遇化身為狂神的泰山。在吶嗚的幫助下，千夜成功發動幽界干涉，解放了泰山。隨後，千夜等人便和新加入的夥伴泰山繼續前行。這時，一隻尋找銀髮一族的狗（闇）出現在他們面前。與此同時，在強烈渴望變得更強的月湖身邊，有一道...

千夜懇求山神解除其父神雲的封印，山神則是要求他完成一項試煉——那就是消滅盤踞於附近山中的「鼠之闇」。一行人迅速啟程前往山中，但不久後，一股奇異的香氣開始瀰漫。那股香氣實為「闇」透過催眠香所施展的幻術。陷入幻術的千夜與月湖變成了享受祭典的孩童模樣，與此同時，小玉則看見了四人一同旅行的過往回憶，並逐漸被昔日迅火的身影所動搖……

千夜企圖說服神雲離開斷怪衆，但是神雲並沒有答應他，兩人最終決定以拳頭來一決高下。就在激戰正酣之際，無之民突然現身，將神雲等人一同拉入幽界。在幽界中，佔據優勢的無之民解放與神雲融合的龍——雪崩，並試圖逃離現場。就在這時，憤怒的山神與泰山現身，土地神的力量成為千夜一行人的助力。這場戰鬥是否能看見勝利的曙光呢……？

鬼才水上悟志所創作的戰國幻想冒險譚第二部《千魔混沌篇》，這次的舞台是迅火化身為千尾妖狐消失後的世界──《千魔混沌篇》的主角是體內擁有千隻闇之力的靈力改造人類少年「千夜」，以及為了保護他而想要變得更強的人類少女「月湖」。受到他們的仰慕並守護他們成長的「真介」以及尋找失控的迅火的行蹤的妖狐「小玉」。在旅途的終點等待著他的究竟是……！？故事的主角從迅火變成千夜，而他將展現什麼樣的冒險呢？

被山神囚禁的野禪，告知千夜一個能讓迅火變回人類的方法。打破迅火身上結界的關鍵，便是尋找一位可移動且擁有媲美土地神力量的存在。另一方面，無之民意識到與千夜的戰鬥需要一座能夠作為基地的移動要塞。雙方的目標不約而同地指向了雲之闇「萬象王」的力量……千夜一行人暫時返回村莊，但千夜認為無之民引發的災禍都是自己害的，於是便決定獨自踏上旅途。與此同時，小玉比其他人早一步單獨展開尋找萬象王的行動，但她卻被迫...

獲得萬象王這座移動要塞的無之民，開始在各地洗腦闇，並組建闇之軍團。無之民企圖將猩猩一族也納入麾下，於是派遣萬象王前去征服。然而，道鍊與姆特卻阻擋在其面前。當姆特深入萬象王的腹地時，竟意外與同為龍族的雪崩相遇，並反遭擊敗。勉強逃脫危機的道鍊和姆特，與在田五的指引下循著龍的氣息前來的千夜會合。另一方面，無之民為了進一步擴大軍力，向著闇群聚的岩之闇村出發。

無之民所選定的與千夜決戰的地點，正是八年前發生激戰的斷怪眾總寺院。斷怪眾的僧正「印河」察覺千夜、姆特、道鍊三人所散發的鬥氣足以與闇之大軍匹敵，從而看到奪回總寺院的希望。由於每個人都懷有不同的因緣，於是三人便訂下規則：「最先遇見神雲者，即可與其決戰」。於是，千夜等人全力衝進總寺院，擊退由無之民所操控的闇之士兵，步步逼近總寺院深處。追隨萬象王而來的小玉也前來助陣，然而迎面而來的，竟是小玉最不願面...

神雲（雪崩）不願遵從無之民的指示，執意與道鍊一決高下。兩人間爆發出的激烈戰氣，甚至令一旁觀戰的小玉等人深感震懾。與此同時，無之民則無視道鍊與神雲的對決，派遣闇之大軍向千夜展開攻勢。面對如此龐大的攻勢，千夜逐漸陷入劣勢，身體也因連番戰鬥而耗損。然而，即便肉體疲憊，千夜的靈氣卻如湧泉般無止境地流淌。他渴望拯救被操控的所有闇……就在千夜觸及這個真理的的瞬間，他邁向了更高的境界。

在無之民的操控下，灼岩向襲擊了小玉，真介在千鈞一髮之際趕到現場。儘管小玉與真介試圖將灼岩給束縛，他們卻始終處於劣勢。真介抓住機會發動幽界干涉，卻意外看見灼岩過去作為芍藥時的痛苦記憶……當年，芍藥因一頭紅髮而遭村人憎惡，而出現在她面前的，竟是一位騎著白馬的神秘武士。

萬象王引發的洪水迅速覆蓋大地，霎時席捲了整個戰場。雖然姆特再度向萬象王發起挑戰，卻被萬象王給輕易擊退了。不僅如此，萬象王甚至不屑與姆特交手，反而開始觀賞道鍊與神雲之間的決鬥。此時，道鍊與神雲的對決也即將迎來高潮。道鍊磨練至極限的拳頭化作一道光芒，勾起了他年少時的回憶。那時，他與道鍊互相稱呼彼此為「道介」、「雲藏」，相互切磋武藝……。

千夜醒來後，發現被操控的闇之眾已在真介的幽界干涉下獲得了解放。於是，曾在幽界敗給無之民的千夜，便向真介請教在幽界戰鬥的要訣。幽界干涉的極致之道究竟是什麼？在千夜趕到萬象王與姆特的所在之地時，一場壯烈的對決即將拉開序幕。當千夜、姆特與萬象王各自化成人形，展開激烈的廝殺時，旁觀的神雲與道鍊則向野禪提出了一個請求……。

千夜在與萬象王的戰鬥中陷入苦戰，此時神雲與道鍊的提出了一個建議——將寄宿於他們體內的龍與虎轉移給千夜。然而，這項提議的代價卻是二人的性命。對此深感困惑的千夜，在得知兩人已受致命重傷後，最終接受他們的心意。千夜以新得的龍與虎之力，帶領千名闇之眾，毅然返回戰場，準備結束這場戰鬥。受姆特所託，千夜跨越萬象王，直奔無之民的核心而去。然而，他卻在途中不知不覺被引入了幽界。在那裡，等待著千夜的究竟是……