阿籬解開了犬夜叉的封印，沒想到甦醒的犬夜叉就要阿籬交出四魂之玉，幸好楓姥姥丟出了念珠要阿籬唸出鎮魂咒語治住了犬夜叉，然而因為四魂之玉的存在引來了附身在人類身上的屍舞烏，阿籬射中了屍舞烏卻也讓四魂之玉變成了碎片…

雖然楓姥姥告訴阿籬及犬夜叉兩人必須同心協力才能找回散落各處的四魂之玉碎片，但是他們兩人很不合而且阿籬又一心想回到現代，偏偏這時候出現了一個操縱頭髮的妖魔，她把阿籬推進了食骨之井，卻陰錯陽差地讓阿籬回到現代…

原本以為回到現代就能安心度日的阿籬，卻在吃飯時看到犬夜叉闖了進來，更可怕的是犬夜叉還引來了逆髮結羅操縱的頭髮，阿籬為了保護家人決定再跟犬夜叉回到古代與逆髮結羅對決，不讓她再傷害任何無辜的人…

犬夜叉的哥哥殺生丸與他的手下邪見突然出現，原來殺生丸一心想尋找父親墓地裡的寶物，守墓人冥加爺爺十萬火急地趕來通知犬夜叉，沒想到殺生丸隨即找上門，而且還帶來一個與犬夜叉的母親十分神似的女人…

原來殺生丸帶來的犬夜叉母親是無女，而無女是失去孩子的母親怨念聚集而成的妖怪，殺生丸利用無女問出了父親墓地的線索，並且要殺犬夜叉無女卻犧牲自己的性命救了犬夜叉，原來他們父親的墓地藏在犬夜叉右眼的黑珍珠裡…

殺生丸與犬夜叉都無法拔出來的鐵碎牙，沒想到阿籬竟然輕而易舉地拔出來，不過問題是犬夜叉卻不懂得如何發揮鐵碎牙的威力，還把它認為是一把破破爛爛的刀子，不過就在犬夜叉決心要保護阿籬時，這把鐵碎牙竟然產生了脈動…

犬夜叉與阿籬這次遇到了一個自稱是信長的人，不過他可不是歷史上的大人物織田信長，而這個信長是為了救出心愛的露姬公主，來到一座被蛤蟆精占據的城裡，雖然最後順利消滅了蛤蟆精也救出了公主，公主卻投向別人的懷抱…

突然出現的可愛妖怪七寶，目的竟然也是四魂之玉的碎片，不過他是為了利用四魂之玉引出殺父仇人雷獸兄弟（飛天與滿天），阿籬為了救七寶被滿天抓走了，七寶也只好急著找犬夜叉去救阿籬沒想到飛天的雷擊刃非常厲害…

雖然犬夜叉及時趕到，卻因為雷獸兄弟擁有四魂之玉的碎片而妖力大增，也只能與飛天陷入苦戰另一方面阿籬與七寶也還在滿天的威脅之下，幸好犬夜叉的鐵碎牙解決掉滿天，不過也卻讓飛天吸進弟弟的妖力變得更強，犬夜叉也難以對抗…

阿籬趕回現代準備參加學校的考試，沒想到神社突然失火了，原來是原本被封印的面具又復活了阿籬為了救弟弟草太，用四魂之玉碎片引開面具然後要草太去古井找犬夜叉過來除妖，雖然犬夜叉對先前的事還懷恨在心，不過還是救了他們…

回到現代的阿籬陪著弟弟草太到醫院看同學，而這個同學阿悟家裡在半年前發生火災，從此昏迷不醒，阿籬更意外地發現阿悟已死去的姐姐真由竟然不斷出現在他們面前，並且一直想害死阿悟而變成惡靈的真由就要被"崇妖"帶入地獄…

阿籬為了回到戰國時代與犬夜叉一起去尋找"四魂之玉"碎片，不得不再次告別現代的學生生活，沒想到一到戰國的她又遇上了可怕的蜘蛛頭妖怪更糟的是犬夜叉竟然會在新月之夜變回人樣，喪失所有的妖力，他們該如何對抗蜘蛛頭呢

犬夜叉在旅途中，聞到裡陶有著楓姥姥的血腥味於是他們一行人匆匆趕回村子裡，沒想到有人盜了桔梗的骨灰，原來是裡陶想利用桔梗的骨灰來幫她搶到"四魂之玉"碎片，然而由於桔梗的靈魂已經轉世，她創造出來的只是一個空殼…

桔梗的復活讓犬夜叉感到十分震驚，原本以為她將成為鬼婆裡陶使喚的工具，沒想到桔梗擁有自我意識，但是她的意識竟然是對犬夜叉強烈的恨意，原來當年犬夜叉與桔梗都認為是對方背叛了自己，而這個謎隨著桔梗的死更變得無解…

犬夜叉，阿籬跟七寶突然遭到襲擊並且被偷走了四魂之玉碎片，原來對方是一個叫做彌勒的法師更奇怪的是他右手有個風穴，發功時能將所有東西吸進去，犬夜叉也差點被風穴吸了進去幸好是阿籬出面化解了危機，並且得知了天大的秘密…

原來彌勒與阿籬他們有著相同的目的，都是想要尋找四魂之玉碎片，卻因為犬夜叉與彌勒之間的競爭心理而相處的不太好，不過這次遇到了可以讓墨畫裡的妖魔鬼怪現形的畫師，他們總算同心協力擊倒他，並且又找到1片四魂之玉碎片…

由於殺生丸的手臂在上次與犬夜叉交手時，被犬夜叉用鐵碎牙砍斷了，然而更可怕的是奈落拿出一隻鑲有四魂之玉碎片的人類手臂給殺生丸，而且還為殺生丸準備了毒蟲之巢對付彌勒法師，得到奈落幫助的殺生丸果然搶到了鐵碎牙…

由鐵碎牙被殺生丸搶走，讓犬夜叉陷入了苦戰，阿籬為了救大家拿出弓箭對付殺生丸，卻反而被殺生丸傷害到，幸好最後犬夜叉犧牲自己的身體扯下殺生丸的假手搶回了鐵碎牙，讓殺生丸知儺而退，然而他們都知道背後還有一個更可怕的敵人－奈落，於是犬夜叉決定逼阿籬回到現代…

犬夜叉為了怕阿籬遭到奈落的毒手，把她推回了現代世界，然而奈落知道犬夜叉受了重傷就利用四魂之玉碎片力量控制狼野干來攻擊他們，原本楓姥姥與彌勒為了保護犬夜叉把他封印起來，沒想到犬夜叉最後還是出來與狼野干決戰…